La phyllosphère : le monde invisible à la surface des feuilles
- Renan Bernard
- il y a 10 heures
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Résumé élaboré à partir d’un article de Daniel Guiral publié dans « La garance voyageuse » (N°152 – Hiver 2025)
Lorsque l’on observe une feuille, on y voit généralement une surface verte, lisse, parfois brillante, parfois mate. Pourtant, cette surface apparemment simple abrite l’un des écosystèmes les plus vastes et les plus actifs de la planète : la phyllosphère. Ce terme désigne l’ensemble des communautés vivantes qui se développent à la surface des feuilles, aussi bien sur leur face supérieure que sur leur face inférieure.
La phyllosphère représente une surface estimée à plus d’un milliard de kilomètres carrés, soit environ deux fois celle de l’ensemble des continents. Elle constitue ainsi le plus grand écosystème terrestre connu. Chaque feuille devient alors un véritable microcosme, un territoire vivant colonisé par une multitude d’organismes : bactéries, champignons, archées, levures, algues, protistes, mais aussi une quantité impressionnante de virus, notamment des bactériophages.
Ces communautés ne vivent pas seulement à la surface des feuilles — on parle alors de communautés épiphylles — mais aussi à l’intérieur même des tissus végétaux, sous forme de communautés endophytiques. La plante n’est donc jamais seule : elle vit en permanence en interaction avec tout un monde microscopique qui participe à son fonctionnement, à sa croissance et à sa capacité d’adaptation. La phyllosphère fait ainsi pleinement partie de ce que l’on appelle aujourd’hui l’holobionte végétal : l’organisme plante considéré comme un ensemble vivant associant le végétal et l’ensemble de ses microorganismes.
Ce terme désigne l’écosystème se développant à la surface des feuilles, tant la face interne des feuilles que le dessous. Sa surface est estimée à plus d’un milliard de km² (environ 2* celle des continents), constituant le plus vaste écosystème terrestre.
Les feuilles des végétaux sont habitées par de grandes colonies de champignons, bactéries, archées, levures, algues, protistes, mais aussi un nombre considérable de virus tels que les bactériophages. Ces colonies se trouvent à la surface des feuilles (communautés épiphylles) mais aussi à l’intérieur des tissus (communautés endophytiques).
Cet immense écosystème a commencé à être étudié au milieu du 20e Siècle et a connu un regain d’intérêt motivé par les avancées récentes des techniques de séquençage permettant d’identifier l’ensemble des microorganismes présents en abondance sur les feuilles en contact avec l’atmosphère. Avant ces nouvelles techniques, l’étude de ces microorganismes reposait sur l’isolement et la culture de souches cultivables en laboratoires. Or, on estime qu’à l’heure actuelle, seul moins de 1% des espèces bactériennes foliaires sont cultivables en milieux standardisés, limitant grandement l’observation afin de mieux comprendre cette vie microbienne particulière la liant à leur hôte.
Les nouvelles technologies de recherches moléculaires révèlent une richesse microbienne insoupçonnée, donnant la vie à deux concepts : microbiote et holobionte. Tous les êtres vivants – plantes, animaux, humains – sont colonisés par des microorganismes dont l’ensemble des génomes constitue le microbiome. Ainsi, le répertoire génétique des organismes hôtes, enrichi celui de leur microbiome, est considérablement élargi, permettant une augmentation des capacités de survie et d’adaptation. Comme dans le cas de l’humain, la symbiose et le mutualisme garantissant une meilleure santé et une force vitale plus conséquente afin d’évoluer dans la vie et le monde qui l’entoure.
Dans le cas des plantes, les communautés microbiennes de la phyllosphère constituent une composante majeure du microbiote végétal. Toutes les parties de la plante (feuille, fleurs, tige, écorce, racine) ont leur propre microbiote. Cet ensemble est ce que l’on appelle un holobionte, c’est-à-dire une entité biologique et écologique intégrant la plante et ses microorganismes. Ces relations intenses entre cette communauté et la plante sont co-évolutives, allant mutualisme au parasitisme en passant par le commensalisme.
La phyllosphère reste moins étudiée que la rhizosphère, terme désignant les mêmes mécanismes associés aux racines des plantes. Les microbiotes des différentes parties d’une plante ne sont pas indépendants. Cette phyllosphère interagit étroitement avec les communautés microbiennes de l’atmosphère (poussières, aérosols), mais aussi du sol (mieux connus). Lors de la chute des feuilles, certains microorganismes de la litière proviennent directement de la phyllosphère. Ainsi se dessine un véritable lien microbien à l’échelle de l’écosystème : air, sol, plante, herbivores sont interconnectés par des flux, des gènes et des fonctions. Ces liens structurent les microbiotes et participe à leur résilience face aux éléments perturbateurs.
Les facteurs abiotiques de la phyllosphère, qui sont l'ensemble des éléments non vivants, physiques ou chimiques, d'un écosystème (climat, sol, eau, lumière) influençant les êtres vivants et leur environnement, diffèrent fortement de celles de la rhizosphère. Les facteurs environnementaux et dépendants des plantes contribuent à façonner les communautés microbiennes dans la phyllosphère. En ce qui concerne les stress abiotiques, ces micro-organismes doivent faire face à des régimes jour / nuit (qui créent une large gamme de fluctuations de température), à l'exposition au soleil (qui comprend le rayonnement UV), à la disponibilité d'eau et d'humidité, à la présence de vent et de sel. D'autre part, la conformation multicouche des tissus foliaires façonne différents espaces physiques occupés par des micro-organismes. Cette structure affecte l'interaction des micro-organismes avec les plantes et entre elles. En particulier, l'accès à l'humidité, aux nutriments, aux gaz (O² , CO² , etc.) et aux autres molécules doit être ajusté par les cellules microbiennes dans les différents microhabitats moulés dans les concavités foliaires.
La pluie, le vent ou les insectes participent à la dispersion des microbes, mais chaque espèce végétale, chaque variété, présente une signature microbienne propre. Cette particularité est liée à des filtres abiotiques et biotiques, c’est-à-dire que les caractéristiques des feuilles (désignées sous la locution traits foliaires) jouent un rôle majeur pour la survie de la phyllosphère. La composition biochimique (notamment les concentrations en potassium et en azote), la structure et la rugosité de la cuticule (couche cireuse et imperméable, composée de cutine et de cires, qui recouvre l'épiderme des parties aériennes des plantes - feuilles, tiges, fruits), les ressources disponibles produites par la plante afin de soutenir sa colonisation par les microorganismes, sont parmi les plus courants. La colonisation par les microorganismes peut se faire de manière aléatoire par le vent, la pluie, les insectes, mais la réussite et la colonisation sont dépendantes de facteurs multiples :
Survivre à des conditions hostiles (UV, sécheresse, oxydation, etc.) ;
Adhérer à la surface via la synthèse d’exopolymères bactériens (substances polymériques extracellulaires, principalement des polysaccharides, sécrétées par les bactéries pour former une matrice protectrice (biofilm) ;
Échapper aux défenses produites par la plante (composés antimicrobiens, acidification, peroxydes) pour éliminer les pathogènes ;
Trouver une niche écologique protégée et viable ;
Disposer de ressources nutritives adaptées correspondant aux exsudats foliaires (l'ensemble des composés organiques et inorganiques libérés par la surface des feuilles (feuillage) d'une plante – sucres, acides aminés, composés organiques volatils COV, souvent par le biais des trichomes (poils) ou directement à travers la cuticule).
L'interaction des plantes avec les micro-organismes peut être classée en trois grandes catégories : positives (interactions symbiotiques et productives), négatives (dans lesquelles l'une ou les deux parties sont lésées par l'autre comme dans la pathogenèse) et interactions non pertinentes neutres
Ces deux nécessités que sont l’habitat et la disponibilité nutritive font que les stomates permettant les échanges gazeux entre la plante et l’atmosphère sont des sites de colonisation majeurs des microorganismes endophytiques. Les stomates constituent une voie de pénétration importante pour ces derniers. La communauté s’organise ensuite par étapes :
Les premier colonisateurs modifient le milieu facilitant ou inhibant les suivants ;
La communauté devient plus stable, plus spécialisés et moins sensibles aux changements environnementaux ;
Sa dépendance et ses interactions avec son hôte sont de plus en plus fortes.
Au cours de cette dynamique microbienne, la feuille passera d’un stade juvénile à une stade mature puis sénescent. Un processus qui s’accompagnera de modifications tant dans sa structure mais aussi dans sa position au sein de la canopée végétale alentours. Ainsi, la diversité, la fonction et la structure de cette phyllosphère va varier et s’adapter au cours du temps, des saisons en fonction de la vie de plante.
La phyllosphère régule des fonctions essentielles comme les échanges gazeux et donc la photosynthèse. Les biofilms microbiens (exopolymères bactériens) au contact des stomates limitent l’évapostranspiration tout en améliorant la rétention d’eau. Certains microorganismes produisent des molécules mimant les hormones végétales contrôlant l’ouverture des stomates. L’ensemble de ces mécanismes participent à maintenir l’équilibre physiologique de la plante face aux stress de diverses natures qu’elles peuvent rencontrer aux cours de la vie.
Les plantes émettent des composés volatils (COV) en réaction aux stress, biotiques ou abiotiques. Les facteurs biotiques et abiotiques constituent les éléments vivants et non vivants d'un écosystème, interagissant pour maintenir l'équilibre écologique. Les facteurs biotiques incluent tous les êtres vivants (faune, flore, champignons, bactéries). Les facteurs abiotiques sont les composantes physico-chimiques non vivantes (lumière, eau, sol, climat, température).
Ces COV, selon leur nature, peuvent attirer des auxiliaires (pollinisateurs, prédateurs d’herbivores) afin de repousser les nuisibles ou inhiber certains pathogènes. Les microbes (bactéries et levures) contenus dans la phyllosphère émettant aussi des COV agissant également comme des donneurs d’alerte. Ces messages chimiques sont perçus par les plantes voisines les incitant, pour anticiper les agressions, à modifier les caractéristiques chimiques et morphologiques de leurs feuilles et les rendre moins appétantes pour le prédateur.
De très nombreux microorganismes métabolisent aussi ces COV foliaires comme source d’énergie et de carbone. Les sous-produits provenant de ce métabolisme microbien ont de multiples conséquences pour la plante hôte :
Stimulation de la croissance et gain compétitif ;
Renforcement des défenses contre les pathogènes (production antimicrobienne, antifongique, antioxydante).
Ces signaux et interactions olfactives contribue à renforcer les moyens de défenses de la plante hôte, se traduisant aussi par des modifications de la composition chimique des feuilles. Ces modifications induites par les moyens de coopérations unissant la phyllosphère et son hôte concernent aussi les communautés herbivores (l’humain aussi donc), et ont une influence certaine sur l’ensemble de l’écosystème.
Comprendre la phyllosphère, c’est accepter de changer de regard sur le végétal. La plante n’est plus un individu isolé, mais un écosystème en soi, traversé par des flux biologiques, chimiques et énergétiques constants. La santé, la productivité et la résilience des plantes dépendent en grande partie de cet équilibre invisible entre la feuille et les communautés microbiennes qui l’habitent.
Dans une perspective plus large, la phyllosphère nous rappelle que le vivant fonctionne toujours par relations, coopérations et interconnexions. Ce qui semble marginal, microscopique ou secondaire devient en réalité central. La feuille n’est pas seulement un organe de photosynthèse : elle est une interface vivante entre la plante, l’atmosphère et le monde microbien.
Mieux comprendre la phyllosphère ouvre des perspectives essentielles en agroécologie, en agriculture vivante et en écologie globale. Cela invite à dépasser une vision mécaniste du végétal pour entrer dans une compréhension organique du monde, où chaque surface, chaque tissu, chaque interstice devient un lieu d’échange, de régulation et de vie. Une nouvelle fois, l’invisible nous enseigne que la santé du vivant ne se joue jamais à un seul niveau, mais dans l’harmonie subtile des relations qui le traversent.
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